Für die Durchführung von kulturellen Projekten verschiedener Genres werden städtische Zuwendungen gewährt. Ebenso bewilligt die Landeshauptstadt Zuschüsse für den Betrieb von Kultur-Einrichtungen Freier Träger in Potsdam sowie für städtische Gesellschaften mbH wie das Hans Otto Theater und die Musikfestspiele Potsdam Sanssouci. Der Fachbereich Kultur und Museum betreut jeweils das gesamte Zuwendungsverfahren von der Antragstellung bis zur Abrechnung der Verwendung von Fördermitteln. Ein weiterer Aufgabenschwerpunkt des Fachbereichs bildet die Koordinierung lokaler, regionaler und internationaler Kulturprojekte und -beziehungen. Im Rahmen der Kulturkooperation werden auch Veranstaltungen und Ausstellungen mit vielen Partnern koordiniert.

Dem Fachbereich gehören außerdem das Potsdam-Museum, das Naturkundemuseum und die Kunstwerkstatt Ost an.

Aktuell wird die kulturpolitische Strategie der Landeshauptstadt Potsdam für den Zeitraum 2025 bis 2030 entwickelt. Zur Erarbeitung der Strategie führte der Fachbereich in Kooperation mit dem Studiengang Kulturarbeit der Fachhochschule Potsdam seit 2021 einen umfassenden Beteiligungsprozess durch.